A câmera reflex de lente única (SLR) de 35mm tornou-se o equipamento mais popular para fotógrafos profissionais e amadores avançados após a Nikon criar o primeiro "sistema" para suas câmeras no final dos anos 1950. Mesmo quando as DSLRs surgiram, elas seguiram o mesmo formato básico da SLR de 35mm. Durante o auge da tendência de SLRs de filme, muitas câmeras de 35mm surgiram e desapareceram, deixando apenas algumas — as melhores — nas mãos de fotógrafos e colecionadores.
Como mencionado, a Nikon ajudou a criar o boom das câmeras SLR de 35mm em 1959 com o lançamento da Nikon F. Outras SLRs de 35mm existiam antes, mas esta câmera veio com uma ampla gama de lentes — de grande-angular a teleobjetiva — além de visores intercambiáveis, telas de foco e dorsais de filme. A Nikon continuou na vanguarda do mercado de câmeras SLR de 35mm durante toda a vida do formato. Até hoje, a empresa tende a liderar o mercado com DSLRs no estilo de 35mm.
A Canon já teve o maior sistema de câmera SLR de 35mm no mercado. Entrou para o Guinness Book of World Records por causa disso. A lente olho de peixe ultra grande-angular de 8mm do sistema chegou até ao museu George Eastman House em Rochester, NY, por ser uma das lentes de maior ângulo de sua época. A Canon atingiu seu ápice com a AE-1, lançada em 1976. A Canon entrou no mercado SLR em 1959 com a Flex.
A Pentax, embora fabricasse boas e sólidas câmeras SLR, sempre ficou um pouco atrás da Nikon e Canon em popularidade. No entanto, a empresa ajudou a popularizar a parte da câmera que faz as SLRs funcionarem no formato de 35mm: o pentaprisma. A maioria das câmeras que tinham uma única lente para visualização e captura de imagem usava anteriormente um visor de nível de cintura que invertia a imagem da direita para a esquerda. Usando o espelho basculante, a Pentax direcionou a imagem da lente para este pentaprisma que a refletia e entregava ao fotógrafo na orientação correta. Isso significava que o fotógrafo podia ver exatamente a imagem que seria registrada no filme. O ápice da Pentax em 35mm foi a LX, lançada em 1980. Tinha telas de foco intercambiáveis, dorsais de dados de filme e visores, além de uma gama completa de lentes.
Outra marca principal de câmera de 35mm contada entre as melhores SLRs foi fabricada pela Minolta. Entre 1933 e 2006, a empresa fabricou muitas câmeras diferentes, incluindo uma variedade de SLRs de 35mm. Lançou a SR-2 em 1958 como sua primeira SLR. A empresa produziu a X-700 e a Maxxum 7000 nos anos 1980. Ambas as câmeras provaram ser confiáveis e populares.
A Leica, embora uma das fabricantes de câmeras mais antigas, entrou no campo das SLRs de 35mm um pouco tarde. Isso ocorreu porque a empresa detinha o lugar supremo no mercado de telemétricas de 35mm para profissionais. A empresa entrou na disputa SLR em 1964 com seu modelo Leicaflex. Embora a Leica possa ser a melhor marca de câmera SLR, geralmente estava fora do alcance de preço de todos, exceto fotógrafos profissionais. A empresa nunca fabricou SLRs de entrada para consumidores.
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